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2025年12月19日，我院田长富教授课题组在Nature Index期刊《国际微生物生态学学会会刊》(ISME J) 在线发表了题为“Evolution of rhizobial siderophore utilization via accessory xeno-siderophore receptors and flexible intake machinery for self-produced siderophores”的研究论文，该研究利用系统发育基因组学、反向遗传学与实验进化学等方法解析了慢生根瘤菌属 (Bradyrhizobium) 与中华根瘤菌属 (Sinorhizobium) 大豆根瘤菌的铁载体利用的演化机制。

慢生根瘤菌属 (Bradyrhizobium) 与中华根瘤菌属 (Sinorhizobium) 分别是酸性/中性土壤与碱性土壤中的优势大豆共生固氮菌属 (图1A)。然而，这种依赖 pH 的环境适应性背后的分子机制仍有待阐明。该研究对 286 株Bradyrhizobium和 322 株Sinorhizobium菌株的基因组开展了系统发育基因组学分析，结果显示：Bradyrhizobium具备丰富的异源铁载体受体编码基因，但自身铁载体合成功能却十分有限；与之相反，Sinorhizobium的基因组中则富集了铁载体合成相关的基因簇。铁载体的作用是螯合中性和碱性条件下广泛存在的难溶性三价铁离子 (Fe³⁺)，而在酸性环境中，可溶性二价铁离子 (Fe²⁺) 易于获取，铁载体的作用便相对弱化。基于此，该研究提出假设：Bradyrhizobium和Sinorhizobium在铁载体合成与利用功能上的谱系分布差异或许是其实现 pH 适应性的因素之一。

该研究发现：耐酸的Bradyrhizobium菌种和耐碱的Sinorhizobium菌种都可以在中性pH环境下正常生长，但在缺铁环境下Bradyrhizobium代表菌种生长极为迟缓，而Sinorhizobium代表菌种产生的铁载体可有效挽救Bradyrhizobium代表菌种的这一生长缺陷 (图1A)；进一步以具备异源铁载体利用能力的Bradyrhizobium diazoefficiens USDA110、以及由Sinorhizobium fredii SF45436 改造获得的异源铁载体利用菌和 “利他型” 铁载体合成菌为研究材料，发现异源铁载体的利用性竞争可以在大豆结瘤过程中赋予根瘤菌显著的竞争优势。此外，将B. diazoefficiens USDA110的异源铁载体受体基因在S. fredii SF45436的铁载体受体基因突变体中进行异源表达，再结合该SF45436突变体基因组中产生的多种适应性突变，可使其在缺铁环境下快速恢复生长 (图1B)。值得注意的是，这种实验进化过程中的适应性演化事件完全依赖S. fredii SF45436自身的铁载体合成功能。

综上，该研究表明大豆根瘤菌的铁载体利用能力可能在缺铁环境中被正向选择：耐碱的Sinorhizobium依靠自身铁载体利用机制的快速适应性演化来实现对中性和碱性缺铁环境的适应，而耐酸的Bradyrhizobium通过维持丰富的异源铁载体受体进行利用性竞争从而实现对中性pH缺铁环境的适应。

图1. 大豆根瘤菌铁载体利用的演化策略 

(A) 大多数Bradyrhizobium菌株为耐酸性非铁载体产生菌，但其携带的异源铁载体受体类型和数量多于耐碱性铁载体产生菌Sinorhizobium。在中性 pH 的缺铁环境中，异源铁载体利用菌 (如含8个异源铁载体受体但不能合成铁载体的B. diazoefficiens USDA110) 相较于铁载体产生型竞争者 (如含2个受体的SF45436 野生型菌株) 和“利他型”突变株 (如缺少铁载体受体的 SF45436ΔfprAfoxA 突变株)，均表现出竞争优势。

(B) 缺乏自身铁载体匹配受体的SF45436ΔfprA突变株或其携带B. diazoefficiens USDA110铁载体受体基因的衍生菌株 (如 SF45436ΔfprA::pB-SR1/SR5/SR6)，在缺铁环境下可以发生快速的适应性演化从而提高适合度；基因组重测序及反向遗传学研究发现这些实验进化克隆中检测到的适应性突变涉及外膜血红素受体及其供能系统的ExbD、外膜孔蛋白、多糖去乙酰化酶和依赖cAMP蛋白激酶的调控亚基等。

我院博士研究生司有为是第一作者，田长富教授为通讯作者。参加该研究的师生还包括：焦健副教授、刘克寒博士 (已毕业)、杨伯森 (在读研究生)，以及本科生URP项目或毕业设计完成人冯妙迪、刘以宁和王寅。该研究得到了国家重点研发计划、国家自然基金委、植物抗逆高效全国重点实验室创新项目、中央高校基本科研业务费和中国农业大学2115人才发展计划等项目的支持。

原文链接：https://doi.org/10.1093/ismejo/wraf280